口腔癌保留颌下腺可行性分析的组织病理学研究
655000 云南曲靖 曲靖市第一人民医院口腔医院
陈 波,胡 欢,王明松,李园林,施 琥
1,2 【摘 要】 目的 探讨口腔癌患者颈淋巴结清扫术中保留颌下腺的可行性。方法 对 2013 年 6 月至 2016 年 9 月 82
例口腔癌患者的临床病理资料进行回顾性研究,对 2015 年 11 月至 2017 年 2 月 54 例口腔癌需行颈淋巴结清扫术的患者进行前瞻性研究。对颌下腺、淋巴结及癌周组织进行组织病理学观察。结果 136 例患者行颈淋巴结清扫 149 侧,其中存在淋巴结转移 61 侧( 44. 9%) ; 完整收集颈部淋巴结分区及淋巴结转移阳性的 56 侧,共检出阳性淋巴结 179 个; 其中 22 侧出现Ⅰ区淋巴结转移,33 侧出现Ⅱ区淋巴结转移,15 侧出现Ⅲ区淋巴结转移,6 侧出现Ⅳ淋巴结转移,1 侧出现Ⅴ区淋巴结转移。136例患者口腔癌颈淋巴清扫术中共切除颌下腺 149 侧,其中正常颌下腺 90 侧( 60. 4%) ,56 侧( 37. 6%) 颌下腺伴有慢性炎症或
有炎性细胞浸润,颌下腺呈增龄性改变 7 侧( 4. 7%) ,有 1 例左侧口底中-高分化鳞癌通过侵犯口底诸肌直接侵犯颌下腺。在
前瞻性研究的 54 例患者中,术中完整分离颌下腺导管 23 侧,术后病理组织学检查发现 2 侧导管内有癌栓形成,但导管未受累及。结论 口腔癌转移至颌下腺内罕见,无原发灶直接侵犯颌下腺或颌下腺腺周淋巴结包膜外侵犯累及颌下腺的患者在病理组织学层面上可考虑保留颌下腺。
【关键词】 口腔癌; 颌下腺; 组织病理学
中图分类号: R739. 85 文献标识码: A 文章编号: 1009-0460( 2020) 07-0591-06
Feasibility analysis of submandibular gland preservation in oral carcinoma based on histopathological studies
CHEN Bo,HU Huan,WANG Mingsong,LI Yuanlin,SHI Hu. Hospital of Stomatology,the First People's Hospital of Qujing,Qujing 655000,China
Corresponding author: SHI Hu,E-mail: 490008799@ qq.com
【Abstract】 Objective To explore the feasibility of retaining submandibular glands and ducts during cervical lymph node dissection for oral cancer patients based on histopathology. Methods From June 2013 to September 2016,clinicopathological data of 82 patients with oral cancer was retrospectively studied. A prospective intraoperative study was conducted on 54 cases of oral cancer requiring cervical lymph node dissection who were diagnosed and treated by maxillofacial surgery from November 2015 to February 2017. The pathophysiological status of submandibular gland,lymph nodes and pericancerous tissues was determined by histopathology. Results Among the 136 patients,149 sides of cervical lymph nodes were cleared,and 61 sides had lymph node metastasis ( 44. 9%) ; Totally 179 positive lymph nodes were detected in 56 sides of the cervical lymph nodes. Among them,there were 22 cases of lymph node metastasis in area I,33 cases of lymph node metastasis in area II,15 cases of lymph node metastasis in area III,6 cases of lymph node metastasis in area IV and 1 case of lymph node metastasis in area V. A total of 149 sides of submandibular gland from 136 cases of oral cancer were removed with normal submandibular gland in 90 cases ( 60. 4%) ; Fifty-six sides ( 37. 6%) of submandibular gland were associated with chronic inflammation or inflammatory cell infiltration; Age-related changes of submandibular gland were found in 7 cases ( 4. 7%) ; In one case,the well differentiated squamous cell carcinoma at the left floor of the mouth directly invaded the submandibular gland by invading the muscles of the floor of the mouth. Among the 54 patients in the prospective study,23 submandibular gland ducts were completely separated. Postoperative histopathological examination showed that tumor thrombus was formed in two vessels,but the vessels were not involved. Conclusion It is rare for oral cancer to metastasize to submandibular gland. If there is no primary invasion to submandibular gland directly or the lymph nodes around submandibular gland are involved,the submandibular gland can be preserved at histopathological level.
【Key Words】 Oral cancer; Submandibular gland; Histopathology< >昆明医科大学附属口腔医院口腔颌面外科: 490008799@ qq.com
口腔癌是头颈部常见的恶性肿瘤,转移是其基本的生物学特征之一,口腔癌患者颈淋巴结转移状态是决定预后的重要因素,因此口腔癌手术治疗的原则是在治疗原发灶的同时,必须考虑区域性淋巴结的处理,以提高口腔癌的临床治愈率。颈部淋巴结转移通常采用肩胛舌骨上颈淋巴清扫术和功能性颈淋巴清扫术等,而根治性颈淋巴清扫术仅限于预先有广泛颈淋巴结转移及常规颈淋巴清扫术后复发转移的患者。这些术式一般都需要将位于颌下三角的颌下腺摘除。
颌下腺属于哺乳动物的三大唾液腺之一,既是外分泌腺体,又是内分泌腺体。颌下腺摘除后患者静息时的唾液流量显著降低。经过切除颌下腺的颈淋巴清扫术后患者与非手术患者相比,术后口腔干燥症的发生率升高 21%,而刺激时口腔内的唾液流量无明显差异
[1]。更有学者提出颌下腺-睾丸轴的概念,指出颌下腺是具有明显性别差异性的器官,雄性动物颌下腺与生殖系统相互依赖,为雄激素依赖器官,颌下腺可能对雄性动物精子的发生和成熟具有重要作用
[2]。因此,对于男性患者而言,保留颌下腺具有积极的意义。还有研究发现,切除一侧颌下腺或一侧颌下腺功能降低后,对侧颌下腺的摄取功能及分泌功能无明显改变,即颌下腺无功能性代偿
[3]。因此手术中保留颌下腺具有重要意义。
本文将通过对口腔癌颈淋巴清扫术后颌下腺及其导管的病理学形态进行观察,从组织病理学上探索口腔癌患者颈淋巴清扫术中保留颌下腺的可行性。
-
1. 1 回顾性研究 收集 2013 年 6 月至 2016 年 9月昆明医科大学附属口腔医院颌面外科诊治的口腔癌患者 82 例,对以下资料进行分析整理: ( 1) 一般资料,包括年龄、性别、原发灶部位等; ( 2) 病理资料,包括原发灶病理学诊断、病理学 T 分期、颌下腺是否有恶性肿瘤细胞累及、颌下腺是否有炎性细胞浸润、血管内是否存在癌栓、癌周组织是否受侵犯、颈部各区淋巴结数量以及阳性淋巴结数量等。
1. 2 前瞻性研究 收集 2015 年 11 月至 2017 年 2月昆明医科大学附属口腔医院颌面外科诊治的 54例口腔癌需行颈淋巴结清扫术的患者。术中进行观察,分离各区淋巴结,分离颌下腺及颌下腺导管,
术中尽量冰冻送检,淋巴结长径若大于 2 cm 需单独送检,判断有无包膜外侵犯。病理检查采用连续切片及 HE 染色,必要时进行免疫组化分析,病理组织学检查时需判断颌下腺内是否存在恶性肿瘤细胞及炎性细胞,颌下腺导管内是否存在恶性肿瘤细胞或恶性肿瘤细胞是否累及导管,肿瘤细胞累及毗邻组织范围,血管内是否有癌栓形成以及淋巴结内是否有恶性肿瘤细胞。术后根据病理检查结果对以上数据进行统计。
- 参照标准 肿瘤分类、分期参照 AJCC( 2010年第 7 版) 头颈部肿瘤 TNM 标准,以病理结果所测得的原发灶直径进行 T 分期。淋巴结分区参照美国耳鼻咽喉-头颈外科学会的颈淋巴结分区法。肿瘤分化程度参照 WHO( 1997) 口腔癌细胞学病理分级标准。
-
- 一般资料 在 82 例回顾性研究和 54 例前瞻性研究的总共 136 例患者中,男性 59 例,女性 77例; > 60 岁 39 例,≤ 60 岁 97 例; 舌 癌 41 例 ( 30. 1%) ,口底癌 25 例( 18. 4%) ; 术后根据病理学所测肿瘤大小进行 T 分期,136 例患者中以 T3 期居多( 50. 7%) ,T2、T1 期分别占 22. 8% 和 22. 1%; 136例患者中鳞状细胞癌占 81. 6%( 111 /136) ,鳞状细胞癌中以高分化鳞癌居多,约占 40. 4%。见表 1。
2. 2 阳性淋巴结检出情况 136 例患者行颈淋巴结清 扫 149 侧,其 中 61 侧 存 在 淋 巴 结 转 移 ( 44. 9%) 。完整收集颈部淋巴结分区及淋巴结转移阳性的 56 侧,共检出阳性淋巴结 179 个,平均每侧有 3. 2 个淋巴结受累。其中 22 侧( 39. 2%) 出现 Ⅰ区淋巴结转移,所有淋巴结均未见淋巴结包膜外侵犯; 58. 9%( 33 /56) 出现Ⅱ区淋巴结转移; 26. 8% ( 15 /56) 出现Ⅲ区淋巴结转移; 10. 7% ( 6 /56) 出现 Ⅳ淋巴结转移; 1 侧出现Ⅴ区淋巴结转移。先转移至Ⅰ区或仅有Ⅰ区转移者 25 侧; 未转移至Ⅰ区先转移至Ⅱ区者 21 侧; Ⅰ、Ⅱ区无转移,直接转移至Ⅲ区者 3 侧。无直接转移至Ⅳ或Ⅴ区者。Ⅲ区发生跳跃
性转移者约占 5. 4%( 3 /56) ; 无Ⅳ区跳跃性转移者。 ⅠB 区淋巴结转移者 9 侧,约占 16. 1%( 9 /56) ,9 侧均未发现颌下腺腺内淋巴结。
2. 3 颌下腺的病理学特征 136 例口腔癌患者颈淋巴清扫术中共切除颌下腺 149 侧,术后组织病理学检查显示,正常颌下腺 90 侧( 60. 4 % ) ,56 侧
表 1 |
136 例患者的一般情况 |
临床病理参数 |
n |
百分比( %) |
性别 |
|
|
男 |
59 |
43. 4 |
女 |
77 |
56. 6 |
年龄( 岁) |
|
|
>60 |
39 |
28. 7 |
50 ~ 59 |
51 |
37. 5 |
40 ~ 49 |
35 |
25. 7 |
30 ~ 39 |
8 |
5. 9 |
≤29 |
3 |
2. 2 |
位置 |
|
|
舌部 |
41 |
30. 1 |
口底 |
25 |
18. 4 |
颊部 |
14 |
10. 3 |
牙龈 |
14 |
10. 3 |
下颌骨 |
12 |
8. 8 |
上颌骨 |
8 |
5. 9 |
腭部 |
8 |
5. 9 |
口咽 |
8 |
5. 9 |
其他* |
6 |
4. 4 |
T 分期 |
|
|
T1 |
30 |
22. 1 |
T2 |
31 |
22. 8 |
T3 |
69 |
50. 7 |
T4 |
6 |
4. 4 |
病理类型 高分化鳞癌 |
55 |
40. 4 |
中-高分化鳞癌 |
26 |
19. 2 |
中分化鳞癌 |
14 |
10. 3 |
中低分化鳞癌 |
9 |
6. 6 |
低分化鳞癌 |
7 |
5. 1 |
其他# |
25 |
18. 4 |
注:
* : 4 例腮腺恶性肿瘤、1 例舌下腺鳞癌、1 例原发于颈部的鳞癌; # : 腺样囊性癌 7 例、黏液表皮癌 6 例、导管细胞癌 1例、上皮-肌上皮细胞癌 1 例、黑色素瘤 2 例、腺泡细胞癌 1例、骨肉瘤 1 例、梭形细胞癌 2 例、未分化癌 1 例、基底样癌 1例、横纹肌肉瘤 1 例、小圆细胞癌 1 例
( 37. 6%) 颌下腺伴有慢性炎症或有炎性细胞浸润,颌下腺呈增龄性改变者 7 侧( 4. 7%,其中 5 侧伴有颌下腺慢性炎症或炎性细胞浸润) ,1 例左侧口底中-高分化鳞癌( T
4a T
2b M
0 ) 通过侵犯口底诸肌直接侵犯颌下腺并累及下颌骨( 患者男性,58 岁。因左口底破溃 3 个月就诊,活检病理结果显示,左口底中-高分化鳞癌。行左口底癌扩大切除术+左股前外侧皮瓣游离移植整复术+ 气管切开术。术后行放疗,总剂量 64Gy。治疗结束 7 个月后患者死于肺转
移) 。见图 1。
2. 4 颌下腺导管的病理学特征 颌下腺导管作为颌下腺行使分泌功能的重要组成部分,其肿瘤安全性将决定颌下腺保留的价值。在前瞻性研究中,共收集病例 54 例,术前均未出现颌下腺导管阻塞症状,术中完整分离颌下腺导管 23 侧,术后病理组织学检查发现 2 侧导管内有癌栓形成,但导管未受累。两侧导管内有癌栓形成的患者均为口底癌,且原发灶生长类型均为外生型,肿瘤表面破溃。见图 2。
- 论
随着保存性功能外科的发展,无论是口腔组织良恶性病变,保留颌下腺已成为研究热点。国内研究在颌下腺炎症
[4]及颌下腺良性肿瘤
[5-6]中保留颌下腺均取得了良好效果,而口腔癌颈淋巴结清扫术中保留颌下腺的研究较少。口腔癌累及颌下腺有 3个假设路径:
( 1) 血液转移。通过文献回顾分析,未发现口腔癌通过血液循环转移至颌下腺。即使有通过血液循环转移至颌下腺的恶性肿瘤,其原发灶一般位于头颈部之外
[7]。对于口腔癌患者临床治疗而言,若癌细胞已发生血液转移,治疗则以姑息治疗为主,保留颌下腺与否已丧失临床意义。
( 2) 淋巴系统转移。关于颌下腺腺内是否存在淋巴结,学 界尚存争议。Dhiwaker 等
[8] 及 Fives等
[9]在对口腔癌是否累及颌下腺的研究中,均未发现颌下腺腺内淋巴结的存在。赵世杰等
[10]对成人及婴儿尸体标本的精细解剖中均未发现肉眼可见的淋巴结。但有学者对胎龄为 8 ~ 10 个月的胎儿颌下腺进行分离解剖,通过组织病理学观察发现 9%的颌下腺存在腺内淋巴结,但其结构较成人淋巴结幼稚
[11]。有学者将颌下腺腺内无淋巴结,腺周有淋巴结存在的情况概括为“胶囊模型”: 颌下腺处于 “胶囊”内,淋巴系统处于“胶囊”外,颌下腺包膜类似于“胶囊”,在颌下腺及周围淋巴系统间形成屏障,阻隔淋巴系统发育至颌下腺内
[12]。一些组织胚胎学的研究证实了这一观点,淋巴系统发育时间滞后于颌下腺的发育,颌下腺发育成熟后被颌下腺包膜封装于包膜内,因此淋巴系统被颌下腺包膜截留在颌下腺实质外,使颌下腺实质保持相对独立
[13]。在本研究中,149 侧切除的颌下腺中均未发现腺内淋巴结存在,文献回顾也证实腺内淋巴结十分罕见,因此通过淋巴结转移至颌下腺也十分罕见。
A: 脉管和神经侵犯( HE ×40) ; B: 左下颌骨癌细胞累及( HE ×400) ; C: 左侧颌下腺累及( HE ×40) ; D: 颈部Ⅰ~ Ⅳ区淋巴结转移( HE ×40)
图 1 左侧口底中-高分化鳞癌的常规病理染色
A: HE×40; B: HE×400
图 2 颌下腺导管内癌栓
( 3) 肿瘤直接侵犯颌下腺。包括肿瘤原发灶直接侵犯及颌下腺腺周淋巴结包膜外侵犯累及颌下腺。口腔癌累及颌下腺通常通过肿瘤直接侵犯颌下腺[14-18]及颌下腺周围淋巴结包膜外侵犯累及颌下腺[14-15,18]。在本研究中,有 1 例左侧口底中-高分化鳞癌( T4aT2bM0) 通过侵犯口底诸肌直接侵犯颌下
腺,未发现肿瘤通过淋巴结包膜外侵犯累及颌下腺的病例。
一项对近 10 年研究口腔癌保留颌下腺安全性的 Meta 分析显示,口腔癌转移到颌下腺的比例约为 0. 096%( 2 /2076) ,侵犯颌下腺 2 例,1 例为肿瘤直接侵犯,另外 1 例为 IB 区淋巴结包膜外侵犯至颌下腺[19]。Byeon 等[20]分析了 1996 至 2006 年 210 例口腔癌患者的临床资料,发现口腔鳞癌发生颌下腺转移的病例仅 2 例( 1%) ,且 2 例均为原发灶直接累及颌下腺,由此提出了对未累及颌下腺的早期口腔癌进行颈淋巴清扫时,可考虑保留颌下 腺。在 Spiegl 等[14]的一项研究中,对 169 例头颈部鳞癌患者的颌下腺转移情况进行评价,未发现颌下腺转移,认为口腔癌转移一般不累及颌下腺,颈淋巴清扫术中如果肿瘤未直接侵犯颌下腺,可以考虑保留颌下腺。Lanzer 等[21]报道了淋巴结阴性的口腔癌
( 不包括口底癌) 的无复发生存率与颌下腺是否保留无相关性,而口底癌的无复发生存率与保留颌下腺具有相关性,25% 的口底癌复发者出现在保留颌下腺的患者中。据此该研究组认为,口底癌的无复发生存率与保留颌下腺相关的主要原因可能在于颌下腺周围的淋巴管类似于一个保存着癌细胞的水库,当颌下腺保留时,这些淋巴管可能未被清除,具有潜在复发的可能。
在解剖上,颌下腺腺周淋巴结及淋巴管位于颌下腺包膜外,颈浅筋膜与深筋膜之间。只要将颌下腺包膜切开,颌下腺腺周淋巴结则相对容易剥离。因此,在适当情况下,在保留颌下腺的前提 下 清 除 颌 下 腺 腺 周 淋 巴 结 在 技 术 上 是 可 行的[22]。
除这 3 个途径外,在我们的研究中发现 2 例口底癌患者颌下腺导管内癌栓形成,但未累及颌下腺导管。国外学者也报道过 1 例疑似通过颌下腺导管侵犯颌下腺的口腔癌,作者认为通过颌下腺导管转移至颌下腺也可能只是个例[9]。因此肿瘤通过颌下腺导管转移至颌下腺的可能尚不能排除。
综上所述,口腔癌通过淋巴系统转移到颌下腺罕见。口腔癌主要通过原发灶直接侵犯或颌下腺腺周淋巴结包膜外侵犯累及颌下腺; 部分颌下腺呈炎性细胞浸润,术前可对颌下腺进行辅助检查,确定有无保留满足以下条件的口腔癌在组织病理学层面上具有肿瘤安全性: ( 1 ) 原发灶距离颌下腺较远,肿瘤无直接侵犯颌下腺及其导管的可能; ( 2) 术前颈部检查颌下腺周围淋巴结小于 2cm,无淋巴结包膜外侵犯颌下腺可能; ( 3 ) 临床检查未发现颌下腺腺体内淋巴结,无淋巴结转移可能。
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